Artículo de Investigación

Caracterización clínica y epidemiológica de infecciones urinarias por enterobacterales productores de betalactamasas de espectro extendido

Clinical and epidemiological characterization of urinary tract infections caused by extended-spectrum beta-lactamase-producing Enterobacterales

Estefany Sempertegui Tocto¹ https://orcid.org/0000-0001-5080-4021
Cinthya Yanina Santa Cruz López¹* https://orcid.org/0000-0002-7352-058X
Christian Alexander Rivera Salazar¹ https://orcid.org/0000-0002-4959-2188
Julio Montenegro Juárez¹ https://orcid.org/0000-0002-8121-6502

¹Instituto de Investigación en Ciencias de la Salud. Universidad Nacional de Jaén. Jaén, Perú.

*Autor para la correspondencia. Correo electrónico: cisantacruzl@gmail.com

RESUMEN

Introducción: El uso inadecuado de antibióticos para tratar infecciones urinarias contribuye al aumento de la resistencia bacteriana. Es necesario obtener datos reales y sistematizados para la vigilancia epidemiológica.
Objetivo: Determinar las características clínicas y epidemiológicas de las infecciones urinarias por enterobacterales productores de betalactamasas de espectro extendido.
Métodos: Estudio descriptivo prospectivo, cuya muestra fue 384 pacientes ambulatorios atendidos en el Hospital General de Jaén. Se analizaron muestras de orina de pacientes con infección urinaria de ambos géneros y mayores de 18 años. La identificación de enterobacterales se realizó bioquímicamente. Para determinar el fenotipo de betalactamasas se empleó la técnica de Jarlier. Las variables características clínicas y epidemiológicas se recopilaron mediante una cuestionario estructurado y validado.
Resultados: Enterobacterales como Escherichia coli (44,01 %), Klebsiella sp. (18,49 %) y Proteus sp. (14,84 %) fueron los más identificados. El 41,93 % de aislamientos fueron cepas productoras de betalactamasas. El 60,68 % de pacientes con infección urinaria tenía entre 27 y 59 años. Entre las características clínicas, el 57,03 % presentó infecciones urinarias recurrentes, siendo el 22,9% positivas para betalactamasas. Los síntomas más comunes fueron dolor lumbar, pélvico y disuria. El 25,8 % de los pacientes que no culminaron el tratamiento médico, presentaron infección por enterobacterales productores de betalactamasas.
Conclusión: El enterobacteral con mayor producción de betalactamasas fue Escherichia coli. Las características clínicas asociadas son las infecciones urinarias recurrentes y el tratamiento médico no concluido. No se evidenció relación entre las características epidemiológicas y las infecciones urinarias por enterobacterales betalactamasas de espectro extendido.

Palabras clave: betalactamasas; enterobacterias; infección por Escherichia coli; resistencia a los antibióticos; tracto urinario.

ABSTRACT

Introduction: The inappropriate use of antibiotics to treat urinary tract infections has contributed to the increase in bacterial resistance, making it necessary to obtain accurate and systematic data for epidemiological surveillance.
Objective: To determine the clinical and epidemiological characteristics of urinary tract infections caused by extended-spectrum beta-lactamase-producing Enterobacteriaceae.
Methods: A descriptive, prospective study was conducted with a sample of 384 outpatients treated at the General Hospital of Jaén. Urine samples were analyzed from patients with urinary tract infections of both sexes and over 18 years of age. Enterobacteriaceae were identified biochemically. The Jarlier technique was used for the phenotypic determination of beta-lactamases. Clinical and epidemiological characteristics were collected using a structured and validated questionnaire.
Results: Enterobacteriaceae such as Escherichia coli (44.01%), Klebsiella sp. (18.49%), and Proteus sp. (14.84%) were the most frequently identified. 41.93% of isolates were beta-lactamase-producing strains. 60.68% of patients with urinary tract infections were between 27 and 59 years old. Among the clinical characteristics, 57.03% presented with recurrent urinary tract infections, with 22.9% testing positive for beta-lactamases. The most common symptoms were lower back and pelvic pain and dysuria. 25.8% of patients who did not complete medical treatment presented with infection caused by beta-lactamase-producing Enterobacteriaceae.
Conclusion: The Enterobacteriaceae with the highest beta-lactamase production was Escherichia coli. The associated clinical characteristics are recurrent urinary tract infections and incomplete medical treatment. No relationship was found between epidemiological characteristics and urinary tract infections caused by extended-spectrum beta-lactamases in Enterobacterales.

Keywords: antibiotic resistance; beta-lactamases; enterobacteria; Escherichia coli infection; urinary tract.

Recibido: 25/12/2025
Aprobado: 04/06/2026

INTRODUCCIÓN

Las infecciones del tracto urinario (ITU) son causadas por la presencia de microorganismos patógenos en las vías urinarias, con o sin aparición de manifestaciones clínicas. Afectan tanto a varones como a mujeres y pueden presentarse en el medio hospitalario y comunitario. ⁽¹⁾ Ocupan el segundo lugar entre los procesos infecciosos y generan un impacto negativo sobre la salud humana. ⁽²⁾ Son ocasionadas, en su mayoría, por agentes patógenos para el hombre, conocidos como enterobacterales o enterobacterias. Las especies más frecuentes son Escherichia coli, Klebsiella spp y Proteus spp. ⁽³⁾

La resistencia de los enterobacterales a múltiples antibióticos prolonga la estancia hospitalaria de los pacientes e incrementa los costos de la atención sanitaria. Entre los mecanismos de resistencia bacteriana, destaca la producción de betalactamasas de espectro extendido (BLEE).⁽⁴⁾ Estas enzimas son capaces de inactivar los fármacos betalactámicos, como las penicilinas y cefalosporinas, entre otros.⁽⁵⁾

La incidencia de ITU por E. coli BLEE es de alrededor del 40 % en pacientes no hospitalizados, lo que se asocia con el uso inadecuado de fármacos en tratamientos humanos y veterinarios.⁽⁶⁾ En el ámbito intrahospitalario, entre los principales factores de riesgo asociados a infecciones por enterobacterales productores de BLEE destacan la estancia hospitalaria prolongada, insuficiencia renal, uso de catéteres, diabetes y los tratamientos antibióticos previos o no culminados.⁽³⁾

El uso inadecuado de los antibióticos en el tratamiento de infecciones urinarias u otras enfermedades ha contribuido al aumento de la resistencia bacteriana. Según la Organización Mundial de la Salud (OMS),⁽⁷⁾ la farmacorresistencia de bacterias gramnegativas se incrementa de forma significativa en todo el mundo, con cifras alarmantes. Esta situación podría conducir hacia un periodo en el cual los antibióticos convencionales no tendrán ningún efecto ante diversas infecciones.

En el Perú, la detección de la resistencia antimicrobiana en bacterias causantes de ITU, carece de datos actualizados y unificados, debido a que no forma parte del sistema de vigilancia epidemiológica.⁽⁸⁾ Esto dificulta obtener datos reales y sistematizados de este padecimiento. Un estudio⁽⁹⁾ realizado en laboratorios clínicos privados de Chiclayo, Perú, reportó que, en 201 muestras de orina analizadas se detectó 68,75 % de cepas de E. coli productoras de BLEE causantes de infección urinaria.

Por tanto, es necesario implementar un sistema de vigilancia en el ámbito local y nacional, que permita conocer la magnitud real de este problema sanitario; esto contribuirá al desarrollo de terapias empíricas efectivas y programas de control, con mayor eficiencia para las infecciones urinarias por enterobacterales resistentes a los antibióticos.

Este estudio tiene como objetivo determinar las características clínicas y epidemiológicas de infecciones urinarias por enterobacterales productores de BLEE.

MÉTODOS

Estudio descriptivo, observacional de corte transversal. La población estuvo constituida por todos los pacientes ambulatorios atendidos Hospital General de Jaén (departamento de Cajamarca), entre enero y abril del 2024. La muestra se conformó por 384 pacientes de ambos géneros. El tamaño de la muestra se calculó mediante la fórmula estadística para poblaciones infinitas, con un nivel de confianza del 95 % (Z= 1,96) y el valor p= 0,5. El muestreo fue probabilístico de tipo aleatorio simple.

Se incluyeron muestras de orina recolectadas de pacientes mayores de 18 años, con las condiciones preanalíticas adecuadas y diagnóstico de ITU. Se excluyeron las muestras de los pacientes que recibieron tratamiento antibiótico, dentro de los siete días previos a la recolección; y las que presentaron signos evidentes de contaminación con otros fluidos biológicos.

Se consignaron como variables independientes, las características epidemiológicas, incluyendo grupo etario, género, procedencia, estado civil y grado de instrucción. Entre las características clínicas se consideraron la presencia de infecciones urinarias recurrentes, antecedentes clínicos, sintomatología, hospitalización previa, realización de procedimientos invasivos, tratamiento médico no concluido y la automedicación. Como variable independiente se consideró a las infecciones urinarias por enterobacterias productoras BLEE.

Características epidemiológicas y clínicas de infecciones urinarias por enterobacterias productoras BLEE

Se recopilaron a través de un cuestionario adaptado para el estudio, que tomó como base el trabajo de Navarrete P y otros,⁽¹³⁾ validado por juicio de tres expertos: Un médico urólogo, una microbióloga y un tecnólogo médico con especialidad en laboratorio clínico.

Recolección de la muestra y evaluación microscópica

La orina se recolectó en recipientes estériles; fue transportada al laboratorio de microbiología de la Universidad Nacional de Jaén bajo cadena de frío (4 °C). Cada muestra se centrífugo a 2500 rpm durante 10 min; enseguida se eliminó el sobrenadante y se observó el sedimento urinario (0,05 mL) al microscopio, a 400 aumentos. La infección urinaria se caracterizó por leucocituria (> 10⁴ leucocitos/mL) y bacteriuria (> 10⁵ UFC/mL).

Aislamiento e identificación de enterobacterales

Se empleó agar cistina lactosa deficiente en electrolitos (CLED), incubado durante 24 h ± 2 h a 35 ⁰C ± 2 ⁰C. Las colonias características fueron sembradas en agar Mac Conkey e incubadas por 24 h ± 2 h a 35 ⁰C ± 2 ⁰C para obtener un cultivo puro. Posteriormente se procedió a identificar, a través de pruebas bioquímicas convencionales como prueba de citrato, fermentación de azúcares en medio triple azúcar hierro (TSI), en agar hierro - lisina (LIA), indol y urea.⁽¹⁰⁾

Detección fenotípica de enterobacterales productores BLEE

La evaluación fenotípica de producción de BLEE se realizó mediante la técnica de Jarlier. ⁽¹¹⁾ Se utilizaron los siguientes antibióticos: Cefotaxima, ceftriaxona y ceftazidima, colocados a una distancia de 25 mm de los sensidiscos de amoxicilina/ácido clavulánico o ampicilina/sulbactam. Adicionalmente, para confirmar, se emplearon antimicrobianos como amikacina, aztreonam, ciprofloxacina, gentamicina, ácido nalidíxico, norfofloxacino e imipenem. Se siguieron las recomendaciones del Instituto de Estándares Clínicos y de Laboratorio (CLSI).⁽¹²⁾

Análisis estadístico de los datos

Para el análisis estadístico se utilizó el software Minitab® 19 para Windows® versión 8. Las variables dependientes e independiente se organizaron en tablas y figuras, además se empleó la estadística descriptiva para distribuirlas (frecuencias relativas, absolutas y porcentajes). Se evaluó la normalidad de las variables por medio de la prueba de Kolmogorov - Smirnov. Posteriormente, se utilizó la prueba de ji cuadrado para examinar, mediante análisis univariado, la relación entre las características clínicas, epidemiológicas y la presencia de ITU por enterobacterales BLEE. Se consideró estadísticamente significativa una p< 0,05.

Consideraciones éticas

Los pacientes firmaron voluntariamente el consentimiento informado para confirmar su participación en el estudio. La información recopilada se utilizó únicamente con fines de investigación, de acuerdo con la Declaración de Helsinki. El estudio fue aprobado por el comité de ética en investigación de la Universidad Nacional de Jaén (Oficio N⁰ 02-2023/VPI – UNJ/CE).

RESULTADOS

En la figura 1 se observa que los enterobacterales asociados a infecciones urinarias en pacientes ambulatorios, aislados con mayor frecuencia, fueron Escherichia coli (44,01 %), Klebsiella sp. (18,49 %) y Proteus sp. (14,84 %).

Respecto al patrón de susceptibilidad antibiótica de los enterobacterales, se evidenció mayor sensibilidad a la amikacina (96,61 %), imipenem (87,50 %) y ciprofloxacina (82,81 %). La resistencia fue mayor a los antibióticos ampicilina (53,39 %), amoxicilina/ac. clavulánico (48,96 %) y cefotaxima (43, 49 %) (Fig. 2).

La presencia de enterobacterales productores de BLEE aislados de pacientes ambulatorios, se encontró en el 41,93 % de las cepas evaluadas (Fig. 3).

Sobre las características epidemiológicas, el 60,68 % de pacientes con infección urinaria tenía entre 27 y 59 años de edad. De ellos, se observó que, el 26,00 % resultó positivo para enterobacterales BLEE. En su mayoría, los pacientes que participaron del estudio fueron mujeres. Se encontró infección urinaria por cepas BLEE en el 30,20 % de mujeres. La procedencia fue en su mayoría urbana, con 22,70 % de aislamientos de bacterias BLEE. El 53,91 % de pacientes eran solteros, en los cuales se aisló enterobacterias BLEE en el 23,70 %. Además, el nivel académico culminado fue secundario en un 43,49 %; se evidenció ITU por enterobacterias BLEE en el 19,30 % de ellos (tabla 1).

Al analizar las características clínicas de los pacientes, se encontró que el 57,03 % presentó infecciones urinarias recurrentes, de los cuales el 22,9 % fueron causadas por enterobacterales BLEE. Los antecedentes clínicos de mayor frecuencia fueron la diabetes (19,01 %) y cálculos renales (17,71 %). Entre los síntomas de ITU más comunes se registró el dolor lumbar y pélvico (21,35 %) y disuria (20,83 %); se identificó ITU por bacterias BLEE en el 8,10 % y 10,70 %. Del total de pacientes que manifestaron haber sido hospitalizados previamente, el 13,5 % presentó infección por BLEE. Además, el 25,80 % de quienes no culminaron el tratamiento médico, presentaron infeccion urinaria por cepas BLEE positivas. El 53,65 % indicó automedicarse con anterioridad, de los cuales 21,90 % presentó ITU por enterobacterias BLEE (tabla 2).

DISCUSIÓN

Al analizar 384 muestras de orina procedentes de pacientes ambulatorios, atendidos en el Hospital General de Jaén, se observó mayor frecuencia de enterobacterales como E. coli, Klebsiella sp., Proteus sp. y Enterobacter sp. con mayor resistencia frente a la ampicilina, amoxicilina/ac. clavulánico y cefotaxima. Asimismo, se registró un aislamiento del 41,93 % de cepas productoras de BLEE. Estudios similares realizados en Lima, Perú,⁽¹³⁾ y San Elena, Ecuador,⁽¹⁾ también reportan estas especies bacterianas como las más aisladas en pacientes con infección urinaria. La frecuencia de estos patógenos como agentes causales de ITU se relaciona con su capacidad de adherirse al epitelio del tracto urinario, formar biopelículas y resistir la respuesta inmune humana, lo que facilita la colonización y persistencia. Otros estudios nacionales^(9,14) e internacionales,^(15,16) también reportan mayor prevalencia de cepas de E. coli productoras de BLEE; es el agente bacteriano más aislado en pacientes ambulatorios con ITU. La prevalencia de esta enterobacteria suele ser mayor en zonas geográficas con limitado acceso a tratamientos médicos adecuados, o donde las condiciones de higiene son deficientes. Su fácil transmisión entre la comunidad y el entorno hospitalario también puede influir en la recurrencia. Cabe señalar que la síntesis de enzimas BLEE, permite que las especies bacterianas generen mayor resistencia a múltiples fármacos;⁽⁹⁾ esto disminuye considerablemente las opciones para el tratamiento y recuperación de los pacientes.

Entre las características epidemiológicas se observó que la mayoría de pacientes con ITU por enterobacterales BLEE tuvo entre 27 y 59 años. Resultados similares se reportaron en un estudio realizado en Ecuador.⁽²⁾ Las infecciones urinarias pueden presentarse en personas de todas las edades, aunque tienden a complicarse en individuos de edad avanzada. Asimismo, estos suelen tener episodios previos de infecciones urinarias, que facilita la aparición de cepas resistentes.

La presencia de bacterias BLEE positivas fue mayor en el género femenino; sin embargo, no se encontró relación significativa, lo que coincide con lo reportado por Remenik-Zarauz V y otros.⁽¹⁷⁾

Respecto al nivel educativo, se reportó que la mayoría de casos de infección urinaria por BLEE, se encontró en personas que culminaron la secundaria, seguido de quienes solo completaron la educación primaria. No obstante, un estudio previo⁽¹⁸⁾ determinó que un menor nivel educativo puede correlacionarse con tasas más elevadas de infección, posiblemente debido a que existen conocimientos limitados en relación con las prácticas de higiene y la importancia de buscar atención médica oportuna.

Más de la mitad de los pacientes presentaron antecedentes de infecciones urinarias recurrentes. Investigaciones realizadas en clínicas privadas de Lima, Perú, evidencian una posible asociación entre las infecciones recurrentes y la presencia de enterobacterias BLEE,^(7,17) lo que coincide con este estudio. En relación con los antecedentes familiares, la quinta parte de pacientes evaluados tenía antecedentes de enfermedades metabólicas o alteraciones inmunológicas, que podrían estar relacionadas con su predisposición a padecer de infecciones urinarias.

Otras investigaciones^(19,20) también reportan asociación entre los antecedentes familiares de enfermedades crónicas (neoplasias, diabetes y secuelas neurológicas) y el riesgo de infecciones por BLEE. Los cambios metabólicos producidos en la diabetes (hiperglucemia crónica, estrés oxidativo y alteración en la secreción de insulina y glucagón) incrementan el riesgo de ITU por BLEE.

El 34,11 % de pacientes registró hospitalizaciones previas, que podrían estar asociadas con mayor exposición a antibióticos y, en consecuencia, mayor riesgo de infecciones por BLEE. Al respecto, diversos estudios como los de Remenik-Zarauz V y otros⁽¹⁷⁾ y Lipari F y otros⁽²¹⁾ evidencian que la hospitalización previa, constituye un factor de riesgo para la adquisición de bacterias multirresistentes. Además, el uso de procedimientos invasivos, como la intervención quirúrgica o sonda vesical fue reportado en un 13,28 % de pacientes; esto también pudo haber incrementado el riesgo de infección por BLEE.⁽²²⁾

Más de la mitad de pacientes se automedicaron, lo cual puede contribuir a diseminar bacterias resistentes a diversos fármacos. Además, gran parte de los pacientes que no culminaron el tratamiento médico, presentaron infección urinaria por cepas BLEE positivas. Estas malas prácticas evidencian una tendencia ampliamente observada en el territorio peruano. La interrupción prematura del tratamiento médico suele presentarse porque los pacientes experimentan una aparente recuperación al desaparecer los síntomas, sin embargo, los gérmenes pueden permanecer en las vías urinarias y generar nuevos mecanismos de resistencia antibiótica, lo que favorece la aparición e incremento de forma acelerada, de cepas productoras de betalactamasas de espectro extendido.⁽²³⁾

El enterobacteral con mayor producción de enzimas betalactamasas es E. coli. Las características clínicas asociadas con las infecciones urinarias son la recurrencia de episodios infecciosos y el tratamiento médico inconcluso. No se encontró evidencia de una relación significativa entre las características epidemiológicas y las infecciones urinarias por enterobacterales BLEE.

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Conflictos de interés

Los autores declaramos que no existe conflicto de interés.

Información financiera

La investigación fue financiada con recursos de la Universidad Nacional de Jaén a través del Fondo para Proyectos de Investigación e Innovación Tecnológica – PROINTEC.

Contribuciones de los autores

Conceptualización: Stefany Sempertegui Tocto, Cinthya Yanina Santa Cruz López.
Curación de datos: Stefany Sempertegui Tocto, Cinthya Yanina Santa Cruz López.
Análisis formal: Stefany Sempertegui Tocto, Cinthya Yanina Santa Cruz López, Christian Rivera-Salazar, Julio Montenegro Juárez.
Adquisición de financiamiento: Stefany Sempertegui Tocto, Cinthya Yanina Santa Cruz López.
Investigación: Stefany Sempertegui Tocto, Cinthya Yanina Santa Cruz López, Christian Rivera-Salazar, Julio Montenegro Juárez.
Metodología: Stefany Sempertegui Tocto, Cinthya Yanina Santa Cruz López, Christian Rivera-Salazar, Julio Montenegro Juárez.
Administración del proyecto: Stefany Sempertegui Tocto, Cinthya Yanina Santa Cruz López.
Recursos: Stefany Sempertegui Tocto, Cinthya Yanina Santa Cruz López.
Software: Stefany Sempertegui Tocto, Cinthya Yanina Santa Cruz López, Christian Rivera-Salazar, Julio Montenegro Juárez.
Supervisión: Stefany Sempertegui Tocto, Cinthya Yanina Santa Cruz López, Christian Rivera-Salazar, Julio Montenegro Juárez.
Validación: Stefany Sempertegui Tocto, Cinthya Yanina Santa Cruz López, Christian Rivera-Salazar, Julio Montenegro Juárez.
Visualización: Stefany Sempertegui Tocto, Cinthya Yanina Santa Cruz López, Christian Rivera-Salazar, Julio Montenegro Juárez.
Redacción – Elaboración del borrador original: Stefany Sempertegui Tocto, Cinthya Yanina Santa Cruz López, Christian Rivera-Salazar, Julio Montenegro Juárez.
Redacción - Revisión y edición: Stefany Sempertegui Tocto, Cinthya Yanina Santa Cruz López, Christian Rivera-Salazar, Julio Montenegro Juárez.

Declaración de disponibilidad de datos

Archivo complementario: [Base de datos de investigación]. Excel 2018. Disponible en: https://revmedmilitar.sld.cu/index.php/mil/libraryFiles/downloadPublic/169