Artículo de Investigación

 

Actividad antiestafilocócica y tóxica de extractos de Minthostachys mollis, Argemone subfusiformis y Solanum americanum

Anti-staphylococcal and toxic activity of Minthostachys mollis, Argemone subfusiformis and Solanum americanum extracts

 

Cinthya Yanina Santa Cruz López1* https://orcid.org/0000-0002-7352-058X
María Milena Vera Gonzales2 https://orcid.org/0009-0005-9166-2759
César Manuel Ordinola Becerra2 https://orcid.org/0000-0003-3772-542X
Fransk Carrasco-Solano2 https://orcid.org/0000-0002-9526-7116
Mario Cecilio Moreno Mantilla2 https://orcid.org/0000-0003-2559-0759

 

1Facultad de Ciencias de la Salud. Universidad Nacional de Jaén. Cajamarca, Perú.
2Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Nacional "Pedro Ruiz Gallo". Lambayeque, Perú.

*Autor para la correspondencia. Correo electrónico: cisantacruzl@gmail.com

 

 

RESUMEN

Introducción: La evolución bacteriana y el uso inadecuado de antibióticos incrementan la farmacorresistencia del Staphylococcus aureus. Gradualmente las tasas de infección por cepas resistentes aumentan significativamente.
Objetivo: Evaluar la actividad antiestafilocócica in vitro de los extractos etanólicos de Minthostachys mollis, Argemone subfusiformis y Solanum americanum y su toxicidad frente a metanauplios de Artemia salina.
Métodos: Investigación experimental. Se utilizaron extractos etanólicos de Minthostachys mollis, Argemone subfusiformis y Solanum americanum a diferentes concentraciones frente a 3 cepas de Staphylococcus aureus. La actividad bactericida se evaluó con las técnicas de disco difusión en agar y macrodilución en caldo. El grado de toxicidad se determinó en función del rango de concentraciones letales medias. Además, se contabilizó las larvas de Artemia salina que sobrevivieron después de 24 horas de exposición.
Resultados: Los extractos etanólicos de Minthostachys mollis y Argemone subfusiformis a 1000 mg/mL presentaron mayor actividad bactericida sobre el Staphylococcus aureus. El valor más elevado de la concentración mínima bactericida se obtuvo con el extracto de Solanum americanum (200 mg/mL). Respecto a la toxicidad,los extractos Minthostachys mollis y Solanum americanum mostraron menor letalidad a concentraciones de 5 y 10 mg/mL. Se obtuvieron valores de 3,6 y 13,8 mg/mL para las dosis letales de muña y hierba mora, respectivamente.
Conclusión: Los extractos etanólicos de Minthostachys mollis y Argemone subfusiformis presentan actividad bactericida frente a cepas Staphylococcus aureus. Se demostró que los extractos de Minthostachys mollis y Solanum americanum a las menores concentraciones evaluadas no generaron toxicidad en Artemia salina.

Palabras clave: efectos tóxicos; extractos de plantas; Staphylococcus aureus.

ABSTRACT

Introduction: Bacterial evolution and inappropriate use of antibiotics increase the drug resistance of Staphylococcus aureus. Gradually, infection rates by resistant strains increase significantly.
Objective: To evaluate the in vitro anti-staphylococcal activity of ethanolic extracts of Minthostachys mollis, Argemone subfusiformis and Solanum americanum and their toxicity against metanauplii of Artemia salina.
Methods: Experimental research, ethanolic extracts of Minthostachys mollis, Argemone subfusiformis and Solanum americanum were used at different concentrations against 3 Staphylococcus aureus strains. Bactericidal activity was evaluated with agar disk diffusion and broth macrodilution techniques. The degree of toxicity was determined based on the range of mean lethal concentrations. In addition, Artemia salina larvae that survived after 24 hours of exposure were counted.
Results: The ethanolic extracts of Minthostachys mollis and Argemone subfusiformis at 1000mg/mL presented greater bactericidal activity against Staphylococcus aureus. The highest value of the minimum bactericidal concentration was obtained with the extract of Solanum americanum (200mg/mL). Regarding toxicity, the Minthostachys mollis and Solanum americanum extracts showed lower lethality at concentrations of 5 and 10 mg/mL. Values ​​of 3.6 and 13.8 mg/mL were obtained for the lethal doses of muña and American black nightshade, respectively.
Conclusion: The ethanolic extracts of Minthostachys mollis and Argemone subfusiformis presented bactericidal activity against S. aureus strains. Furthermore, it was demonstrated that the extracts of Minthostachys mollis and Solanum americanum at the lowest concentrations evaluated did not generate toxicity in Artemia salina.

Keywords: plant extracts; Staphylococcus aureus; toxic effects.

 

 

Recibido: 14/02/2024
Aprobado: 20/05/2024

 

 

INTRODUCCIÓN

La resistencia bacteriana a los fármacos, representa un peligro creciente y crucial para la salud pública mundial. Genera que las terapias tradicionales con antibióticos sean ineficaces. La Organización Mundial de la Salud (OMS)(1) categoriza las especies bacterianas como prioridad crítica, alta o media. Para esta clasificación se consideró la urgencia de producir antibióticos novedosos para su tratamiento.(2,3) El grupo catalogado de prioridad alta incluye al género de Staphylococcus.

Las infecciones por especies microbianas, como Staphylococcus aureus, a menudo son graves e intrahospitalarias, aunque también se han reportado como causantes de infecciones comunitarias.(4) La bacteria S. aureus puede causar infecciones leves de la piel y los tejidos blandos, endocarditis infecciosa, osteomielitis, bacteriemia y neumonía mortal. En las últimas décadas, debido a la evolución bacteriana y el mal uso de los antibióticos, la resistencia del S. aureus a diferentes fármacos aumenta gradualmente; se incrementa la tasa de infección por especies de S. aureus meticilino-resistente, lo que dificulta el tratamiento médico.(5)

La necesidad de encontrar nuevos antimicrobianos potentes y con baja toxicidad, despierta el interés en los productos naturales, y el estudio y evaluación de principios activos extraídos de especies vegetales. En la región altoandina de América del Sur existe una gran variedad de plantas utilizadas como parte de la medicina tradicional.(6,7)

Entre las especies vegetales con posibilidad medicinal se encuentran, Minthostachys mollis conocida como muña. Este arbusto de la familia Lamiaceae crece en los valles de la sierra central y sur peruano.(8) Presenta propiedades antiinflamatorias, antibacterianas, antiespasmódicas, antitusivas y contra el mal de montaña,(9) que se relacionan con compuestos activos como neomentol, mentol, mentona, eucaliptol, piperitona, pulegona, entre otros.(10,11)

En la familia Papaveraceae existen varias especies con importancia biológica, tal es el caso de Argemone ochroleuca, A. mexicana y A. subfusiformis; esta última popularmente conocida como cardo santo amarillo. Esta planta herbácea crece en ambientes abiertos y cálidos, y se presenta como maleza en parcelas o terrenos baldíos.(12) Se le atribuyen propiedades curativas útiles para el tratamiento del paludismo, dolores musculares y estomacales, helmintiasis, afecciones cutáneas crónicas, además para la elevación del colesterol y como agente antibacteriano, antioxidante y antifúngico.(12,13)

Así también, la especie Solanum americanum conocida como hierba mora, es una planta nativa perteneciente a la familia de las Solanáceas, que crece en casi todo el continente americano.(14) Este arbusto es empleado con éxito para el tratamiento de la fiebre, dolores musculares y herpes zóster. Además, posee propiedades antiinflamatorias, anticonvulsivas, antibacterianas, antivíricas y antifúngicas, relacionadas con la presencia de componentes activos como fenoles, flavonoides y saponinas, entre otros.(14,15)

Es necesario evaluar la toxicidad de las plantas medicinales para asegurar su uso en el campo biomédico, con el menor riesgo posible sobre la salud. Ante ello, se debe incluir estudios de toxicidad, empleando bioindicadores como Artemia salina, previo a la evaluación de su eficacia terapéutica en seres humanos. La prueba de letalidad de A. salina es un indicador preliminar de la toxicidad, de bajo costo, sencilla y eficiente para determinar la dosis letal media (DL50) de una sustancia.(16)

Se plantea como objetivo evaluar la actividad antiestafilocócica in vitro de los extractos etanólicos de Minthostachys mollis, Argemone subfusiformis y Solanum americanum y su toxicidad frente a metanauplios de Artemia salina.

 

 

MÉTODOS

Estudio de tipo experimental realizado entre enero y diciembre del año 2022.

Se emplearon 2 kg de hojas de Minthostachys mollis (muña), Argemone subfusiformis Ownbey (cardo santo) y Solanum americanum Mill (hierba mora) y, 45 placas Petri sembradas con S. aureus, cedidas por el laboratorio de microbiología humana de la Universidad Nacional "Pedro Ruiz Gallo", de Perú. Además, 500 mg de cistos de Artemia salina (Camarón salino) obtenidos del Instituto Nacional de Salud, de Lima, Perú.

Para evaluar la actividad bactericida, la muestra estuvo constituida por 3 cepas de S. aureus (SA1, SA2 y SA3), con 5 concentraciones de extractos etanólicos de muña, cardo santo y hierba mora. Mientras que, para el ensayo de toxicidad, se consideraron las 5 concentraciones de los extractos de muña, cardo santo y hierba mora, y 10 metanauplios de Artemia salina (por concentración evaluada). Se realizaron 5 repeticiones por cada experimento.

Variables

Dependientes:

  • Actividad antiestafilocócica (actividad bactericida): expresada milímetros de diámetro de halos inhibitorios, visualizados con el método de difusión en disco.
  • Toxicidad de los extractos sobre las larvas de Artemia salina.

Las variables independientes fueron los extractos etanólicos y concentraciones evaluadas de muña, cardo santo y hierba mora.

Recolección e identificación taxonómica de las plantas medicinales

Las hojas de muña se recolectaron en el distrito de Ninabamba, provincia de Santa Cruz, departamento de Cajamarca a 2050 m.s.n.m. (latitud: -6.66667; longitud: -78.7833). Mientras que, el cardo santo y hierba mora se obtuvieron en el distrito de Mesones Muro, provincia de Ferreñafe, departamento de Lambayeque, a 62 m.s.n.m. (latitud: -6.64556; longitud: -79.7364). La identificación, caracterización y constancia de certificación fue realizada por el Herbario Pedro Ruiz Gallo.

Preparación de extractos etanólicos

Las hojas de muña, cardo santo y hierba mora fueron lavadas y desinfectadas antes de iniciar el proceso de secado en horno, a 40 °C durante 72 h. El material vegetal seco se colocó en vasos de precipitación estériles y se adicionó etanol al 96 % (1:2 m/v). Los preparados se vertieron en recipientes color ámbar y se maceraron por 7 días, con movimientos rotatorios diarios, sin exposición directa a la luz solar. Después del periodo de maceración, los preparados se filtraron por triplicado con papel Whatman N°2 y fueron llevados al rotavapor para obtener los extractos secos.

A los extractos secos se les agregó etanol al 40 % (1:1 m/v) para obtener las soluciones madre, a partir de las cuales se prepararon concentraciones de 200, 400, 600 y 800 mg/mL. Los extractos vegetales se depositaron en recipientes estériles y refrigeraron hasta ser empleados en el experimento.

Actividad bactericida in vitro

La actividad bactericida in vitro de los extractos etanólicos se evaluó con la técnica de difusión en disco. Se midieron los halos inhibitorios para cada cepa bacteriana, obtenidos después de 24 horas de exposición a los extractos a diferentes concentraciones. Como control negativo del experimento se empleó al etanol al 40 %.

Para determinar la concentración mínima inhibitoria (CMI) y bactericida (CMB) se empleó la técnica de macrodilución en caldo, siguiendo las indicaciones del Instituto Nacional de Salud del Perú.(17) La CMI se estableció ante la ausencia de turbidez en los tubos inoculados con las cepas bacterianas y el extracto vegetal (observada a simple vista). Posteriormente, se sembró en agar tripticasa, los inóculos procedentes de los tubos en los que no se visualizó crecimiento bacteriano. Después de 24 horas de incubación se contabilizó el número de colonias presentes en cada placa sembrada, comparándolas con el número de unidades formadoras de colonias por mL del cultivo original, para establecer la CMB.

Evaluación de toxicidad en A. salina

La evaluación de toxicidad se realizó con metanauplios A. salina. Los cistos del crustáceo se depositaron en un recipiente estéril con agua de mar artificial, e incubaron durante 24 horas en condiciones controladas de luz, aire y oxígeno. Los nauplios (organismos recién nacidos) obtenidos se incubaron a 25 °C por 24 horas, para alcanzar el estadio de metanauplios.(18)

Se colocaron 10 metanauplios de A. salina con 10 mL de cada concentración de los extractos diluidos en agua de mar artificial esterilizada. Después de 24 horas de exposición, en condiciones de oscuridad y a temperatura ambiente, se contabilizó el número de larvas vivas. Se utilizó agua en salmuera como control negativo y etanol como control positivo.

La concentración letal media (CL50) es aquella en la que el 50 % de las larvas del crustáceo murieron dentro de las 24 h de exposición a los extractos. El grado de toxicidad del extracto se definió en función del rango en que se encontraron los valores de CL50 de acuerdo con las categorías propuestas por Monteiro JAy otros,(18) en 2018.

Los datos obtenidos en el experimento fueron sometidos al análisis de varianza (ANOVA) para contrastar los promedios de los halos de inhibición, supervivencia de metanauplios de A. salina y las concentraciones de los extractos etanólicos. Se utilizó la prueba de Tukey con un nivel de significación de 0,05 para comparar las medias de los halos inhibitorios (después del ANOVA), obtenidos con las diferentes dosis de los extractos. Todo ello se llevó a cabo mediante Software Minitab® 18 y Microsoft Excel 2016.

Consideraciones éticas

El estudio siguió los principios éticos de reemplazo, reducción y refinamiento, así también las normas éticas para la investigación biomédica con animales (declaración Helsinki).(19) Se contó con la aprobación del comité de ética de la Universidad Nacional de Jaén (Oficio N O 07-2022 / VPI-UNJ/ CE).

 

 

RESULTADOS

En la tabla 1 se observan los valores de las CMI y CMB de los extractos etanólicos. Las cepas de S. aureus sometidas a los extractos de hierba mora, cardo santo y muña presentaron CMB de 200, 160 y 90 mg/mL, respectivamente.

 

 

La tabla 2 muestra que las zonas de inhibición promedio de S. aureus presentaron tendencia ascendente. Los extractos etanólicos de muña y cardo santo a la concentración de 1000 mg/mL generaron mayor inhibición bacteriana. Se evidenciaron diferencias significativas entre los extractos etanólicos, concentraciones y cepas empleados para los ensayos (p< 0,05).

La figura 1 muestra el promedio de metanauplios de A. salina muertos después de 24 horas de exposición a los extractos etanólicos. Al respecto, los extractos de muña y hierba mora mostraron menor letalidad a las dosis de 5 y 10 mg/mL.

 

 

En la tabla 3 se muestran las DL50 de los extractos de muña, hierba mora y cardo santo; se evidencian valores de 3,6 y 13,8 mg/mL para las 2 primeras especies vegetales, respectivamente. No se estableció un valor determinado para el cardo santo, debido a que el total de individuos de A. salina murieron después de la exposición con el extracto.

 

 

 

DISCUSIÓN

Las infecciones ocasionadas por microorganismos como los estafilococos representan una preocupación sanitaria creciente. Los errores en las estrategias de tratamiento y la automedicación contribuyen a la aparición y propagación de cepas farmacorresistentes.(20) De modo que es necesario generar nuevas estrategias para su tratamiento y los fitofármacos, con mecanismos de acción diferentes a los medicamentos convencionales, serían una buena alternativa.(21,22)

Plantas como la muña, cardo santo y hierba mora cuentan con una historia de bioactividad frente a diferentes tipos de microorganismos. Asimismo, al evaluar la actividad antiestafilocócica de los extractos etanólicos se determinó que la concentración mínima bactericida presentó un valor más alto sobre las cepas de S. aureus sometidas al extracto de hierba mora.

Los resultados coinciden con lo hallado por Sánchez T y otros(8) quienes determinaron la actividad antibacteriana del aceite de muña frente a microorganismos grampositivos y negativos de la cavidad oral. Esto se explicaría por la presencia de compuestos activos principalmente terpénicos, asociados a las propiedades antibacterianas de la muña.(22,23) Dichos compuestos propician la desestabilización de la membrana y pared bacteriana,(22) ya que afectan su permeabilidad y actividad enzimática. También, alteran la respiración, producción de ATP y modifican el quorum bacteriano.(22,24)

Algunos estudios(25,26) evidencian la actividad del cardo santo frente a bacterias y hongos, además demuestran que solventes como el hexano y el etanol recuperan una mayor concentración de sustancias vegetales. Asimismo, Ruiz MA(27) en 2019, reporta el potencial antibacteriano de Argemone mexicana sobre Escherichia coli productora de betalactamasas de espectro extendido (BLEE) con halos inhibitorios de hasta 40,2 mm, a la concentración 1000 μg/mL. Investigaciones previas(13,25) comprobaron que los extractos etanólicos de flores y hojas del cardo santo contienen alcaloides, flavonoides y compuestos fenólicos. Estos compuestos estarían relacionados con su actividad antimicrobiana.(25,26,27)

Al evaluar Solanum americanum se evidenció una reducida actividad antibacteriana frente al S. aureus. Se obtuvieron halos inhibitorios de hasta 11 mm a dosis de 1000 mg/mL. Respecto a especies del género Solanum, un estudio,(28) sobre la actividad antimicrobiana frente a bacterias grampositivas y negativas estandarizadas y provenientes de aislados clínicos, observó mayor actividad en patógenos grampositivos.

Esto se puede explicar por la estructura compleja de la pared celular en bacterias gramnegativas, que limita la difusión de los compuestos hidrófobos a través de ella y la presencia de ácido lipoteicoico con extremos lipofílicos en bacterias grampositivas que facilitan la infiltración de sustancias.(29,30)

Estudios realizados por Gebarowska E y otros(31) y Mohyuddin A(32) demostraron el potencial antibacteriano de Solanum nigram frente a cocos grampositivos y hongos como Alternaria alternata y Chaetomium globosum. El coeficiente de inhibición del crecimiento bacteriano encontrado osciló entre 17 % y 56 % y fue dependiente de las concentraciones empleadas. Dichas diferencias pueden estar relacionadas con el tipo de extracto y parte de la planta utilizada para su elaboración. Cabe señalar que, la presencia de alcaloides y flavonoides en especímenes de género Solanum cumple un papel primordial en su uso potencial como medicina natural.(14,31)

Los extractos fueron catalogados como no tóxicos por presentar una DL50 con valores mayores a 1000 µg/mL; se evidencia menor letalidad a las concentraciones de 5 y 10 mg/mL. Otros trabajos(33,34) evaluaron la toxicidad de diferentes concentraciones de plantas medicinales cultivadas en el Perú, en las que la ausencia de citotoxicidad frente a A. salina es un indicador de que la parte de la planta evaluada puede ser bien tolerada por los sistemas biológicos.

Entre las limitaciones del estudio se precisa la necesidad de incluir ensayos adicionales, como las pruebas in vivo, para mayor precisión del potencial toxicológico de extractos derivados de plantas. Estos datos son necesarios para valorar si se genera o no daño celular u otro efecto colateral en células animales y humanas. Al corroborar el potencial antibacteriano de la muña, cardo santo y hierba mora se brinda credibilidad a su valor biológico.

Se observa mayor actividad antibacteriana de los extractos etanólicos elaborados a partir de las hojas de Minthostachys mollis y Argemone subfusiformis frente a cepas de S. aureus a 1000 mg/mL. Además, se demuestra que los extractos etanólicos de Minthostachys mollis y Solanum americanum a las menores concentraciones ensayadas no generaron toxicidad en los metanauplios de Artemia salina.

 

 

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Conflictos de interés

Los autores declaramos que no existe conflicto de interés y el trabajo es original.

Información Financiera

La investigación fue financiada con recursos propios.

 

Contribuciones de los autores

Conceptualización: Cinthya Yanina Santa Cruz López, María Milena Vera Gonzales, César Manuel Ordinola Becerra, Fransk Carrasco Solano, Mario Cecilio Moreno Mantilla.
Curación de datos: Cinthya Yanina Santa Cruz López, María Milena Vera Gonzales, César Manuel Ordinola Becerra, Fransk Carrasco Solano, Mario Cecilio Moreno Mantilla.
Análisis formal: Cinthya Yanina Santa Cruz López, María Milena Vera Gonzales, César Manuel Ordinola Becerra, Fransk Carrasco Solano, Mario Cecilio Moreno Mantilla.
Adquisición de fondos: Cinthya Yanina Santa Cruz López, María Milena Vera Gonzales, César Manuel Ordinola Becerra.
Investigación: Cinthya Yanina Santa Cruz López, María Milena Vera Gonzales, César Manuel Ordinola Becerra, Fransk Carrasco Solano, Mario Cecilio Moreno Mantilla.
Metodología: Cinthya Yanina Santa Cruz López, María Milena Vera Gonzales, César Manuel Ordinola Becerra.
Administración de proyecto: Cinthya Yanina Santa Cruz López, María Milena Vera Gonzales, César Manuel Ordinola Becerra.
Recursos: María Milena Vera Gonzales, César Manuel Ordinola Becerra.
Software: Cinthya Yanina Santa Cruz López, María Milena Vera Gonzales, César Manuel Ordinola Becerra, Fransk Carrasco Solano, Mario Cecilio Moreno Mantilla.
Supervisión: Cinthya Yanina Santa Cruz López, Fransk Carrasco Solano, Mario Cecilio Moreno Mantilla.
Validación: Cinthya Yanina Santa Cruz López, María Milena Vera Gonzales, César Manuel Ordinola Becerra, Fransk Carrasco Solano, Mario Cecilio Moreno Mantilla.
Visualización: Cinthya Yanina Santa Cruz López, María Milena Vera Gonzales, César Manuel Ordinola Becerra, Fransk Carrasco Solano, Mario Cecilio Moreno Mantilla.
Redacción - borrador original: Cinthya Yanina Santa Cruz López, María Milena Vera Gonzales, César Manuel Ordinola Becerra, Fransk Carrasco Solano, Mario Cecilio Moreno Mantilla.
Redacción - revisión y edición: Cinthya Yanina Santa Cruz López, María Milena Vera Gonzales, César Manuel Ordinola Becerra, Fransk Carrasco Solano, Mario Cecilio Moreno Mantilla.

 

 

Declaración de disponibilidad de datos

Los datos están disponibles en: Archivo complementario [Base de datos de investigación]. Excel 2016.

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